Peggy Guggenheim verzamelde kunst van over de hele wereld gedurende haar leven en bracht meesterwerken van de grootste kunstenaars uit de 20e eeuw samen onder één dak. Haar collectie werd in 1980 geopend als openbaar museum met stukken uit de moderne Italiaanse, Europese en Amerikaanse kunst.
De Peggy Guggenheim Collectie in Venetië bestaat uit de stukken die zijn samengebracht in een leven gewijd aan het vinden en kopen van kunst, evenals collecties die later genereus aan haar stichting zijn gedoneerd. De permanente collectie van het museum bevat de belangrijkste stukken van het 20e-eeuwse kubisme, Amerikaans abstract expressionisme, metafysische schilderkunst, surrealisme en Europese abstracte kunst.
Een collectie die in 2012 aan de stichting werd geschonken, genaamd de Schulhof Collection, bestaat uit 80 stukken uit 1945 en de jaren daarna. U vindt er ook de Patsy R. en Raymon D. Nasher Sculpture Garden die de buitenruimtes van Palazzo Vernier Leoni in beslag neemt.