Peggy Guggenheim kolekcjonowała sztukę z całego świata przez całe swoje życie i zebrała arcydzieła największych artystów XX wieku pod jednym dachem. Jej kolekcja została zainaugurowana jako muzeum publiczne w 1980 r. z dziełami sztuki współczesnej włoskiej, europejskiej i amerykańskiej.
Kolekcja Peggy Guggenheim w Wenecji składa się z dzieł zebranych w ciągu całego życia poświęconego wyszukiwaniu i kupowaniu sztuki, a także kolekcji, które później zostały hojnie przekazane jej fundacji. Stała kolekcja muzeum zawiera najważniejsze dzieła XX-wiecznego kubizmu, amerykańskiego ekspresjonizmu abstrakcyjnego, malarstwa metafizycznego, surrealizmu i europejskiej sztuki abstrakcyjnej.
Kolekcja przekazana fundacji w 2012 r., zwana Schulhof Collection, składa się z 80 eksponatów z 1945 r. i lat następnych. Znajdziesz tam również Patsy R. i Raymon D. Nasher Sculpture Garden, który zajmuje przestrzenie zewnętrzne w Palazzo Vernier Leoni.